The origins of the extraordinary diversity of life on Earth have long intrigued scientists. Evolutionary radiations, where species emerge from increased diversification rates, play an instrumental role in generating biodiversity. These events are often characterized and shaped by remarkable level of phenotypic diversity. At their early stages, phenotypic variation provides a substrate for selection and a means for further diversification. While the genomic underpinnings of speciation have been extensively investigated, phenotypic studies have been limited by analytical power, despite advances in data acquisition. The advent of computer vision now enables systematic, multivariate analyses of phenotypes, transforming our ability to examine their eco-evolutionary relevance. This thesis aims to investigate the evolution of color pattern phenotypes in the early stages of a reef fish radiation. I focus on the genus Hypoplectrus (hamlets), a group of 18+ species that exhibit striking color pattern differences and represent one of the most recent marine radiations. Color patterns in hamlets are implicated in visually based assortative mating, acting as prezygotic barriers, and may also play ecological roles through mimicry, thereby subjecting this trait to selection pressures. By integrating phenotypic and genomic approaches, I aim to characterize color pattern variation and explore its contribution to reproductive isolation at the onset of speciation. The genic view of speciation posits that at early stages a few loci can disproportionately contribute to reproductive isolation. By characterizing color pattern variation and its genomic basis in hamlets, I explore how this perspective aligns with patterns of speciation in this radiation. I first develop a quantitative pipeline for the analysis of standardized in situ photographs, providing the first multivariate, pixel-scale phenotypic dataset for reef fishes. Coupled with genomic association studies, this approach reveals three genomic regions of large effect that underlie color pattern variation. This modular genetic and phenotypic architecture suggests that hamlet diversity arises from different allele combinations at these loci. Expanding on this, I leverage a dataset of 571 photographs and genomic data from 327 individuals to examine interspecific and intraspecific variation. While phenotypic and genomic clusters of sympatric species are locally retrieved, these clusters become largely continuous at the scale of the whole radiation. This pattern, driven by intraspecific variation, suggests contributions from ancestral variation and hybridization, and underscores the role of local processes in sympatric speciation. Finally, I assess the genic view by integrating both whole-genome data and color pattern-associated genomic regions in a phylogenetic analysis. I find that reproductive isolation in hamlets does not translate into a phylogenetic signal, whether using whole-genome datasets or specific regions. As predicted under the genic view, these findings suggest that reproductive isolation can occur first without a detectable genomic signature. Taken together, my results support the view that speciation is a continuous and multidimensional process, where divergence accumulates along genetic and phenotypic axes, ultimately mediating reproductive isolation and diversification. These insights advance our comprehension of the complex interplay between genetics, phenotypes, and speciation, particularly in the early stages of evolutionary radiations.
Die Ursprünge der bemerkenswerten Vielfalt des Lebens auf der Erde sind seit langem ein zentrales wissenschaftliches Thema. Evolutionäre Radiationen, bei denen Arten durchzunehmende Diversifizierung hervorgehen, spielen eine entscheidende Rolle bei der Entstehung der biologischen Vielfalt. Außergewöhnliche phänotypische Vielfalt kennzeichnet und prägt oft solche Episoden, bietet in ihren frühen Stadien ein Substrat für die Selektion und ermöglicht eine weitere Diversifizierung. Während die genomischen Grundlagen der Artbildung zuletzt verstärkt Gegenstand der Forschung waren, blieben phänotypische Studien trotz der Fortschritte bei der Datenerfassung durch die analytischen Möglichkeiten begrenzt. Das Aufkommen der Computervision ermöglicht nun systematische, multivariate Analysen von Phänotypen, wodurch sich unsere Möglichkeiten zur Untersuchung ihrer ökoevolutionären Bedeutung verändern. Das Ziel dieser Arbeit ist es, die Evolution von Farbmuster-Phänotypen in den frühen Stadien einer Rifffisch Radiation zu untersuchen. Ich konzentriere mich auf die Gattung Hypoplectrus (Hamletbarsche), eine Gruppe von mehr als 18 Arten, die auffällige Farbmusterunterschiede aufweisen und eine der jüngsten marinen Radiationen darstellen. Die Farbmuster der Hamletbarsche sind an der visuellen assortativen Paarung beteiligt, die als präzygotische Barriere wirkt, und können durch Mimikry eine ökologische Rolle spielen, wodurch dieses Merkmal neben sexuellem auch unter natürlichem Selektions- druck steht. Mit phänotypischen und genomischen Ansätzen charakterisiere ich die Farbmuster und ihren Einfluss auf die reproduktive Isolation in frühen Stadien der Artbildung. Laut der “genic view of species” können wenige Gene dabei eine zentrale Rolle spielen. Ich untersuche, wie Farbmustervariationen und ihre genetische Grundlage die Artbildung bei Hamletbarschen beeinflussen. Ich entwickle eine Pipeline, die erstmals multivariate phänotypische Daten auf Pixelebene aus standardisierten in situ-Fotos von Rifffischen liefert. In Verbindung mit einer genomischen Assoziationsstudie enthüllt dieser Ansatz drei genomische Regionen mit großer Auswirkung auf die Variation der Farbmuster. Diese genetische und phänotypische Architektur lässt vermuten, dass die Vielfalt der Hamletbarsche aus verschiedenen Allelkombinationen an diesen Loci resultiert. Darauf aufbauend nutze ich einen Datensatz von 571 Fotos und genomische Daten von 327 Individuen, um inter- und intraspezifische Variation zu untersuchen. Sympatrische Arten zeigen lokal klare phänotypische und genetische Cluster, die auf der Ebene der gesamten Radiation jedoch zu einem Kontinuum verschwimmen. Dieses Muster, geprägt durch intraspezifische Variation, weist auf hohe anzestrale Variation und Hybridisierung hin und betont die Bedeutung lokaler Prozesse für die sympatrische Artbildung. Schließlich bewerte ich die “genic view” auf die Arten, indem ich sowohl Daten aus dem gesamten Genom, als auch Farbmuster-assoziierte genomische Regionen in eine phylogenetische Analyse integriere. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass reproduktive Isolation zunächst ohne nachweisbare genomische Signatur entstehen kann, wie es die “genic view”. Meine Ergebnisse zeigen, dass Artbildung ein kontinuierlicher, mehrdimensionaler Prozess ist, bei dem genetische und phänotypische Divergenz zur reproduktiven Isolation und Diversifizierung führen.
